中学3年生の女の子・日暮かごめは、ある日突然、戦国時代にタイムスリップ。
50年前、巫女・桔梗に封印された半妖の少年・犬夜叉と出会う。

かごめの体内から出てきた、あらゆる野望が叶うという妖力を持つ「四魂の玉」。

その玉が、悪しき妖怪との戦いで砕け散ってしまった。
犬夜叉とかごめは、四魂の玉のかけらを集める旅に出ることに。
最初はケンカばかりだった二人も、幾多の戦いを共に乗り越えるうちにお互いかけがえのない存在になっていくが…。

鬼女裏陶によって、桔梗が蘇った。

50年前、お互いに思いを寄せていた犬夜叉と桔梗は、ある者の罠にかかり、憎しみあい殺しあったのだ。

二人を罠にかけた、恐るべき敵の名は、奈落。

旅の途中で知りあった子狐妖怪・七宝や、右手に何でも吸い込む風穴を持つ法師・弥勒、妖怪退治屋の珊瑚という頼もしい仲間と共に、犬夜叉とかごめは、奈落の分身や七人隊といった強敵を倒していく。

しかし、四魂の玉のほとんどを、奈落が集めてしまう！
体を打ち砕いても再生する、宿敵・奈落を倒すことは出来るのか!?
犬夜叉、かごめ、桔梗の三角関係の行方は!?
犬夜叉の父の形見の妖刀・鉄砕牙をめぐって争う、犬夜叉の異母兄・殺生丸との対決は!?